빌리 크루덥은 1996년 <에브리원 세즈 아이 러브 유>와 <슬리퍼스>로 데뷔 했고, 나이에 비해 경력은 상당히 짧은 편이다. 1997년 <악의 꽃>에서 신분상승에 대한 욕구와 어머니의 명예를 살리겠다는 집념의 인물 제이시 홀트 역을 차분하게 연기해 평론가들에게 강한 인상을 심어주었다. 2000년에는 <올모스트 페이머스>로 관객들에게 깊은 인상을 남겼다. 연극과 영화에서 모두 성공을 거둔 빌리 크루덥은 가장 최근 2005년 브로드웨이 상영작인 마틴 맥도나의 <필로우맨>으로 토니상의 후보에 올랐으며, 팀 버튼이 감독을 맡은 판타지 <빅 피쉬>에 출연해서 깊이있는 연기를 선보였다. <미션임파서블3>에서 ‘이단 헌트’에게 본부의 명령을 전달하는 직속 상관을 연기한 빌리 크루덥은 <굿 셰퍼드>에서 윌슨에게 첩보활동의 기본을 가르치는 영국인 스파이로 등장한다.